在魔族特区弦神岛，第四真祖的继承者晓古城的平静生活被打破。他因一次意外吸血，与剑巫姬柊雪菜缔结了鲜血契约。两人被迫共同对抗威胁岛内和平的魔族犯罪组织“混沌界域”。古城不断觉醒新的眷兽力量，但每次使用都会面临失控风险。雪菜作为监视者，却逐渐对古城产生情愫。与此同时，神秘的吸血鬼霸主“焰光的夜伯”也悄然降临，隐藏着更深层的阴谋。本季以古城与雪菜的羁绊为主线，交织战斗、悬疑与禁忌之恋，揭开了真祖继承者残酷的命运篇章。